Ban đầu, In the Aeroplane Over the Sea nhận được nhiều phản ứng trái chiều. Bài phê bình của College Music Journal gọi Aeroplane là "một ranh giới thực sự của true lo-fi pop" và "Holland, 1945" là điểm nhấn.[17] M. Christian McDermott của Pitchfork Media cho album 8.7 trên 10, và gọi Neutral Milk Hotel là "một ban nhạc psych-rock làm nhạc lôi cuốn cũng như khủng khiếp" và album "pha trộn Sgt. Pepper với lo-fi đầu thập kỷ 90."[12] Bài đánh giá của Ben Ratliff cho Rolling Stone tiêu cực hơn: "Không may, Mangum đi thẳng đến khóa học cấp cao về tinh hoa và tổ chức, bỏ qua rèn luyện cơ bản về hình thái và tự chỉnh sửa. [...] Anh hát to, quá mức giới hạn của một giọng hát không cảm động. [...] Cho những người không hoàn toàn bị bán bùa mê, Aeroplane là thứ máu mỏng, lơ đản."[13] Spin cho rằng album gồm "những bản pop cắt và dán vừa hài hước một cách đen tối vừa thông thái đáng ngạc nhiên".[15]

Các bài đánh giá mới của Pitchfork Media và Rolling Stone tích cực hơn; sau khi cho album năm sao trong The New Rolling Stone Album Guide: Completely Revised and Updated 4th Edition năm 2004, cây viết Roni Sarig ghi, "Mangum đặt lại với nhau một cái gì đó giống như một ban nhạc thực sự, kết quả là âm thanh phong phú và có hệ thống [hơn On Avery Island]. Cần gì hơn, cách viết lời đã trổ hoa vượt xa ranh giới của Elephant 6 (hay indie rock nói chung)," Sarig cũng tán dương "những tiếng bập bung say sưa trên guitar mộc, giai điệu không cưỡng lại được, và lời bài hát hiếm khi cảm thấy tù túng ngay cả khi chúng vô nghĩa."[18] Pitchfork, năm 2005 trong bài đánh giá của Mark Richardson, cho album điểm tuyệt đối. Richardson khen ngợi lời bài hát thẳng thắn và phong cách nhạc "kính vạn hoa".[3]

Win Butler của Arcade Fire xem Aeroplane là một trong những lý do chính ban nhạc ký hợp đồng với Merge.[19] Jesse Lacey của Brand New gọi In the Aeroplane Over the Sea "đĩa nhạc vĩ đại nhất từng được sáng tác", và đã hát lại (cover) "Holland, 1945", "Oh Comely", và "Two-Headed Boy, Part Two" trong các buổi diễn.[20][21] Tháng 8, 2010, The Swell Season hát "Two-Headed Boy" cho loạt A.V. Undercover của The A.V. Club.[22] Cùng năm đó, bộ đôi Dresden Dolls hát "Two-Headed Boy" cho Holiday Undercover của The A.V. Club.[23] Năm 2010, Neutral Uke Hotel bắt đầu lưu diễn và biểu diễn phiên bản ukulele của tất cả bài hát trong album.[24]